The contribution of mangrove organic matter to fish assemblages and estuarine food-webs in the Southwestern Caribbean Sea (Colombia)

Abstract

RESUMEN. Los manglares brindan valiosos servicios ecosistémicos, como producción de peces, protección costera, almacenamiento de carbono y captura de sedimentos. La literatura sobre la producción de manglares destaca el "outwelling" como una función ecológica primaria de los manglares en la zona costera, descrita como la exportación de hojarasca y otros componentes del dosel que sustenta gran parte de la producción secundaria de estuarios y aguas cercanas a la costa. Esta disertación proporciona un importante avance para comprender la contribución de la productividad primaria de los manglares en el Caribe, utilizando como modelos de estudio el Golfo de Urabá y el delta del río Atrato (Mar Caribe Suroccidental), donde los manglares no están conectados directamente a otros hábitats costeros altamente productivos, como pastos marinos y arrecifes de coral. Los objetivos generales de esta tesis fueron: 1) examinar la importancia de los manglares para la pesca en el golfo de Urabá y sus alrededores a través de correlaciones estadísticas, 2) determinar la contribución potencial de los manglares y otras fuentes de materia orgánica para los consumidores en el estuario del delta del río Atrato, utilizando trazadores y modelos isotópicos, y 3) determinar la capacidad de los cangrejos de manglar para asimilar C de manglar de baja calidad mediante experimentos de laboratorio. Esta tesis está organizada en seis capítulos: una introducción general, cuatro capítulos organizados en forma de manuscritos científicos y un último capítulo con las conclusiones generales. El Capítulo 1 muestra los enfoques y métodos utilizados para analizar los vínculos entre los manglares y las redes tróficas costeras, así como la lista de manuscritos y contribuciones de los autores. El Capítulo 2 (manuscrito I - publicado) es el primer estudio de una relación manglar-pesquería en el sur del Caribe y norte de Sudamérica. El objetivo del Capítulo 2 fue investigar los vínculos entre la pesca experimental y varias variables ambientales. CPUE (captura por unidad de esfuerzo), riqueza de especies, atributos del manglar (área, perímetro y carbono en el suelo), calidad del agua (salinidad, sólidos disueltos totales) y parámetros de productividad de la columna de agua (clorofila a, seston y biovolumen del zooplancton) fueron analizados. El área de los manglares y el biovolumen de zooplancton fueron los principales factores que influyeron en la riqueza de especies de peces. Mientras que el área de los manglares se correlacionó positivamente con las capturas de tres de las especies de peces más comunes en la pesquería artesanal local. En el Capítulo 3 (manuscrito II - publicado), se investigó la ecología trófica del bagre marino, Ariopsis canteri, y su vínculo con los manglares. Los resultados sugirieron que los manglares son un hábitat de cría y alimentación para esta especie. Ademas, que los manglares mantienen a esta especie debido principalmente al sustrato/hábitat que sustenta las fuentes en las redes tróficas en las que está inmersa. En el capítulo 4 (manuscrito III), se utilizó la composición isotópica de carbono y nitrógeno (δ15N y δ13C) para identificar las principales fuentes y describir las principales vías tróficas en el estuario del delta del río Atrato (ARD). Se evidenciaron las vías potenciales para las fuentes de fitoplancton, manglares, microfitobentos, macroalgas y macrófitas. Se evidenció también que los manglares sustentan parcialmente las pesquerías de peces en el ARD. Los manglares podrían ser una importante fuente de alimento para algunos consumidores en áreas que no están conectadas directamente con otros hábitats costeros altamente productivos. Además, los cangrejos herbívoros (sesármidos) y los peces planctívoros (engraúlidos) fueron transferidores de carbono esenciales de la hojarasca de los manglares a niveles tróficos superiores. En el Capítulo 5 (manuscrito IV), se llevaron a cabo una serie de experimentos y modelos de mezcla isotópica para investigar los hábitos alimenticios del cangrejo Aratus pisonii. La hojarasca fresca del mangle Rhizophora mangle dominó la dieta de A. pisonii del ARD. Asimismo, se evidenció que su capacidad para asimilar el C de manglar de baja calidad puede mediar en la transferencia de la producción primaria del manglar a los consumidores cercanos a la costa. Los resultados de esta tesis representan un aporte significativo para comprender la contribución de la productividad de los manglares en las redes tróficas y la pesca en el Golfo de Urabá (sur del Mar Caribe). A través de las diferentes escalas espaciales de análisis, se demuestra de manera contundente que los manglares sustentan a consumidores estuarinos, ya sea por su contribución trófica o por el sustrato/hábitat que ofrecen. Se destaca así la utilidad de los manglares de estuarios en el Caribe como modelos de estudio para la hipótesis de “outwelling”. Finalmente, este trabajo de tesis puede ser útil para diseñar estrategias que aborden conjuntamente la conservación de manglares y el manejo de la pesca artesanal asociada. De esta manera, esta tesis evidencia que estrategias de conservación de manglares como áreas marinas protegidas y co-manejo beneficiarían a las comunidades costeras en el Golfo de Urabá a través del servicio de provisión de recursos pesqueros. ABSTRACT. Mangroves provide several valuable ecosystem services, such as fish production, coastal protection, carbon storage, and sediment trapping. Literature on mangrove production highlights “outwelling" as a primary ecological function of mangroves in the coastal zone, described as the export of leaflitter and other components from the canopy that supports much of the secondary production of estuaries and nearshore waters. This dissertation provides a significant advance for understanding the contribution of mangrove primary productivity in the Caribbean, using as study models the Urabá Gulf and the Atrato River Delta (Southwestern Caribbean Sea), where mangroves are not directly connected to other highly productive coastal habitats, such as seagrasses and coral reefs. The overall objectives were: 1) to examine the importance of mangroves for fishing in the Urabá Gulf and its vicinity through statistical correlations, 2) to determine the potential contribution of mangroves and other sources of organic matter for fish consumers at the Atrato River Delta estuary, using stable isotopic tracers and models, and 3) to determine the capacity of mangrove crabs to assimilate low-quality mangrove C through laboratory experiments. This dissertation is organized in six chapters: a general introduction, four chapters organized in the form of scientific manuscripts, and a last chapter accounting the general conclusions. Chapter 1 shows the approaches and methods used to analyze links between mangroves and coastal food webs, likewise, the list of manuscripts and contributions of authors. Chapter 2 (manuscript I - published) is the first study of a mangrove-fishery relationship in the southern Caribbean and northern South America. The objective of Chapter 2 was to investigate the linkages between experimental fishing and several environmental variables. CPUE (catch per unit of effort), species richness, mangrove descriptors (area, perimeter, and above-ground carbon), water quality (salinity, total dissolved solids), and water column productivity parameters (chlorophyll a, seston, and zooplankton bio-volume) were analyzed. Mangrove area and zooplankton bio-volume were the main factors influencing the species richness of fish, while mangrove area was positively correlated with catches for three of the most common fish species in the local artisanal fishery. In Chapter 3 (manuscript II - published), the trophic ecology of New Granada sea catfish, Ariopsis canteri, and their linkage to mangroves was investigated. Results suggested that mangroves are a nursery and feeding ground habitat for this species and this is mainly due to the substrate/habitat that supports sources in the food webs in which this species is imbedded. In Chapter 4 (manuscript III), carbon and nitrogen isotopic composition (δ13C and δ15N) were used to identify the main food sources and describe the main trophic pathways in the Atrato River Delta estuary (ARD). The potential trophic pathways for phytoplankton, mangrove, microphytobenthos, macroalgae, and macrophytes sources were displayed. Mangroves partially supported finfish fisheries in the ARD. Mangroves could be a major food source for some consumers in areas not directly connected to other highly productive coastal habitats. Moreover, herbivorous crabs (sesarmids) and planktivorous fish (engraulids) were identified as key vectors of energy and nutrients from mangrove litter to higher trophic levels. In Chapter 5 (manuscript IV), a series of experiments and isotopic mixing models were carried out to investigate the feeding habit of the tree-climbing crab Aratus pisonii. Fresh mangrove leaf litter of Rhizophora mangle dominated the diet of A. pisonii from ARD. Likewise, their capacity to assimilate the low-quality mangrove C would mediate the transfer of mangrove primary production to nearshore consumers. The work in this thesis represents a significant input to the understanding of the contribution of mangrove productivity to food webs and fisheries in tropical estuarine systems of the Caribbean Sea. Through the different spatial scales of analysis, it is robustly demonstrated that mangroves support estuarine consumers, either because of their trophic contribution or the substrate/habitat they offer. Thus, the results highlight the usefulness of estuarine mangroves in the Caribbean as study models for the outwelling hypothesis. Finally, this thesis work may be useful for designing strategies that jointly address mangrove conservation and management of small-scale fisheries associated with mangroves. In this way, this dissertation evidenced that mangrove conservation strategies such as marine protected areas and co-management would benefit coastal communities through the fisheries provision service in the Urabá Gulf.